Cheryl Bradshaw (Anna Kendrick) ist eine ambitionierte Nachwuchsschauspielerin im Los Angeles der 1970er. Obwohl sie von ihrem Talent überzeugt ist und auch zu jeder Menge Castings geht, bekommt sie längst nicht so viele Rollen, wie sie es sich wünscht. Um auf neue Weise auf sich aufmerksam zu machen, bewirbt sich Cheryl als Kandidatin bei der von Showmaster Ed Burke (Tony Hale) moderierten Flirt-Sendung „The Dating Game“. Sie wird angenommen und hat wenig später vor der Kamera die Auswahl

4400 Menschen, die innerhalb der letzten einhundert Jahre spurlos verschwunden waren, tauchen plötzlich wieder auf. Da die meisten am Rande der Gesellschaft standen oder kaum Kontakte hatten, wurden sie auch nicht weiter vermisst, aber nun sind sie, nicht einen Tag gealtert und ohne Erinnerung an ihren Verbleib, mit teils außergewöhnlichen Fähigkeiten gesegnet. Was steckt hinter den Rückkehrern?