Während eines Luftangriffs auf Tokio kommt die Mutter des zwölf Jahre alten Jungen Mahito Maki (Stimme im japanischen Original: Soma Santoki) ums Leben. Als sein Vater daraufhin die jüngere Schwester seiner verstorbenen Frau heiratet und mir seiner Familie aus der Stadt aufs Land zieht, beginnt für Mahito eine schwere Zeit. Dieser kann sich mit der neuen Familiensituation nämlich überhaupt nicht anfreunden. Schon bald stößt er auf einen mysteriösen Turm und einen sprechenden Graureiher (Masaki

Der Mutter von Satsuki und ihrer kleinen Schwester Mei geht es nicht besonders gut, weshalb man in diesem Jahr den Sommer auf dem Land verbringt, ganz in der Nähe jener Klinik, wo die Mutter liegt. Dort hat der Vater ein kleines Haus mit großem Garten gemietet, wo er schreiben kann und die Kinder Platz haben zum Toben. Was keiner ahnt: Direkt hinter dem Haus führt ein geheimer Pfad geradewegs hinab ins märchenhafte Reich der Staubhäschen. Oder Monsterhäschen ‒ je nach dem, wem man begegnet.

Japan im frühen Mittelalter. Der junge Krieger Ashitaka tötet in Notwehr einen dämonischen Eber und wird darauf mit einem Fluch belegt. Auf der Suche nach Heilung durchstreift Ashitaka das Land und stößt schließlich nahe einer befestigten Hüttensiedlung, die sich tief in das einst idyllische Land um einen Heiligen Berg frisst, auf die von Wölfen großgezogene Kriegerin San, genannt Mononoke. Obwohl San einen Krieg für die Natur wider ihre Zerstörer führt, verliebt sie sich in Ashitaka.